Инициатором создания стала Л.Н. Ерёмина (старший методист отдела заочного образования Курского госуниверситета на то время).
Музей открыт 4 июня 2007, в Соловьиный день по русскому народному календарю, при Курском Областном Центре детского и юношеского туризма, краеведения и экскурсий.
В музее «Курский соловей» более 200 единиц подлинников различных документов, и более 800 ксерокопий стихов, песен, сказок, рассказов про соловья, современных цветных фотографий по тематике музея, тематических подборок материалов, филателистический альбом марок всего мира, посвящённых соловью.
В музее имеются группы материалов и музейных предметов:
• о Соловье-разбойнике;
• исторические данные о происхождении выражения «курский соловей»;
• энциклопедические данные о соловьях;
• стихи, песни, пословицы, поговорки, приметы, сказки, рассказы о соловьях;
• книги-подарки курских поэтов и писателей о соловья;
• рассказы «Мой соловей», «Тётёнь» и буквенные записи трелей курского соловья писателя Владимира Конорева (у него их получилось около 900 разновидностей);
• материалы о людях, кого на их родине называют «курскими соловьями» (о Надежде Плевицкой, Иване Суржикове, Ирине Стародубцевой, сёстрах Толмачёвых, Владимире Неведрове);
• материалы о людях с «соловьиными» фамилиями;
• фотографии мест, населённых пунктов с «соловьиными» названиями (например, в Курске есть улица Соловьиная, переулок Соловьиный, несколько улиц Соловьёвка, а в Куйбышевском районе Калужской области — две деревни с одним названием Соловьёвка!);
материалы об учреждениях: санаториях «Соловушка» и «Соловьиные зори», гостиничном комплексе «Соловьиная роща», зоне отдыха «Соловьиная роща», пансионате «Соловушка»...;
• фотографии курского соловья, сделанные в 2007 г. фотохудожником Виктором Викторовым и в 1960-е гг. — 15-летним Гришей Кокоровцом (ныне — Григорий Александрович Кокоровец, фотограф Курского государственного университета), которая удостоена диплома Международной выставки детского и юношеского творчества в Монреале;
• глиняные «фирменные» соловьи курских мастеров-глинщиков;
• старинные рушники, на которых соловей запечатлён в вышивке и кружеве;
• диски и пластинки с пением соловья, пластинка с "сольным концертом" фирмы "Мелодия" (запись Б. Солнцева), пластинка «Танго соловья»;
• фирменные футболки, значки, конфеты «Соловушек перезвон», мороженое «Соловушка», бальзам «Курский соловей» (больше не выпускается...);
• раздел «Соловьи, соловьи, не тревожьте солдат...» про соловья и Великую Отечественную войну;
• материалы о соловьиной переписи в Москве, Курске...;
• о Годе Соловья в Беларуси;
• о фестивале авторской песни «Соловьиная трель» в Курске;
• марафоне «Курский соловей»;
• зимних автогонках «Курский соловей»;
• празднике дружбы и партнёрства «Курский соловей»;
• детском исполнительском конкурсе «Курский соловей».
• Целый раздел музея посвящён М.В. Штейнбаху — орнитологу, биоакустику, фотографу-анималисту, писателю, посвятившему ряд научных и фото работ курскому соловью в Стрелецкой степи.
27 сентября 2012 г. музей «Курский соловей» переехал в новое помещение в Курском областном детском эколого-биологическом центре ул. Никитская, 74.
С 2016 г. музей находится в здании Литературного музея, Садовая, 21.
24 сентября 2016 г. в Курске на ул. К. Маркса, 68 открыт памятник курскому соловью. Скульптурная композиция представляет лавровый венок, с сидящей в нём птицей.
В 2022 г. количество экспонатов в музее достигло 2000-й отметки.